Влияние опыта на функциональные связи мозга младенцев при наблюдении за действиями

Влияние опыта на функциональные связи мозга младенцев при наблюдении за действиями

Восприятие действий младенцами тесно связано с их собственным моторным опытом и находится под его влиянием. Хотя связь между производством и восприятием действия убедительно подтверждена в поведенческих исследованиях, меньше известно о лежащих в основе нейронных механизмах этой связи. Недавние данные свидетельствуют о том, что младенцы демонстрируют усиленную моторно-визуальную связность при наблюдении за знакомыми действиями, которая коррелирует с уровнем их моторной компетентности. Однако остается открытым вопрос, влияют ли опыт и приобретение нового действия на моторно-визуальную связность. Период между 10 и 12 месяцами является переходным этапом, когда младенцы достигают совершенства в схватывании, но только начинают развивать способность указывать. В данном исследовании мы выяснили, демонстрируют ли младенцы в возрасте 10-12 месяцев моторно-визуальную связность при наблюдении за действиями схватывания и указывания, и варьируется ли моторно-визуальная связность при указывании в зависимости от участия в интервенции, способствующей развитию указывания. Мы повторно проанализировали данные, включающие записи электроэнцефалограммы (ЭЭГ) младенцев в возрасте 10-12 месяцев во время выполнения задачи на восприятие действий, а также данные об их предыдущем опыте указывания и участии в интервенции, направленной на развитие указывания. Мы воспроизвели предыдущие результаты о повышенной моторно-визуальной связности при наблюдении за действиями схватывания у других, но не обнаружили различий при наблюдении за действиями указывания. Важно отметить, что мы обнаружили предварительные свидетельства увеличения фронтальной моторно-визуальной связности в мозге младенцев при наблюдении за указыванием после проведения интервенции, направленной на развитие указывания. В совокупности эти результаты позволяют предположить, что различные стадии моторной компетентности могут быть связаны с отличительными изменениями в нейронных механизмах, лежащих в основе восприятия действий, которые модулируются опытом.

Введение

В течение первого года жизни младенцы претерпевают драматические изменения в своей способности выполнять действия и обрабатывать действия других. Например, примерно в возрасте от 10 до 12 месяцев младенцы становятся все более эффективными в дотягивании и схватывании [1, 2, 3] и начинают выполнять коммуникативные действия, такие как указывание [4, 5, 6]. Важно отметить, что накопленный опыт выполнения действия сопровождается изменениями в восприятии действия, что подтверждается большим объемом поведенческих исследований [7-12]. Например, по мере того как младенцы набирают опыт в дотягивании, они дифференцированно генерируют предвосхищающие саккады и избирательно реагируют на цели других действий по дотягиванию [7, 10]. Аналогично, по мере того как младенцы набирают опыт в выполнении указывания, они также демонстрируют поведение, указывающее на понимание того, что указывание других направлено на референт [13, 14], и способны адекватно реагировать на указывание других [6, 15]. Более того, предоставление младенцам нового кратковременного опыта действий, выходящих за рамки их текущего моторного репертуара, влияет на восприятие действий младенцами [9, 16-19]. Хотя в 3 месяца младенцы не могут легко схватывать объекты и не дифференцированно реагируют на изменения в структуре цели действия, они могут получить опыт захвата объектов, надев «липкие рукавички» [12]. После короткой тренировки в лаборатории с использованием «липких рукавичек» этот опыт позволил младенцам в экспериментальной группе, по сравнению с контрольной группой, систематически реагировать на целенаправленные действия других [20, 21]. Исследования интервенций, направленных на средства и цели действия, у более старших младенцев выявляют согласованные эффекты кратковременного обучения. Девятимесячным младенцам обучали использованию нового инструмента для извлечения игрушки, находящейся вне досягаемости, и это обучение использованию инструмента улучшило понимание младенцами действий других с использованием инструмента [17, 19, 22]. По сути, восприятие действий младенцами связано с их собственным опытом действий [23] и находится под его влиянием, и эта связь восприятия и действия может служить основополагающим механизмом для развития понимания психологических процессов у других в более позднем детстве [23, 24].

Хотя связь между производством и восприятием действия убедительно подтверждена в поведенческих исследованиях, меньше известно о лежащих в основе нейронных механизмах, участвующих в связи между активным опытом и восприятием действия. Какие нейронные изменения могут характеризовать модуляцию опыта действия на восприятие действия? Нейронное зеркалирование было предложено как механизм, связывающий опыт действия и восприятие действия [25-27]. Нейронное зеркалирование — это перекрывающийся паттерн активности мозга, который возникает во время выполнения действия и наблюдения за тем же действием, когда его производит кто-то другой. Как потенциальный индекс нейронного зеркалирования, растущее число исследований изучало мю-ритм в электроэнцефалограмме (ЭЭГ), который отражает колебания в альфа-частотном диапазоне (у взрослых 8-13 Гц, у младенцев 6-9 Гц), регистрируемые над сенсомоторной корой [28-32]. Активность мю-ритма подавляется (также называемое подавлением мю-ритма) как во время выполнения, так и во время наблюдения за действием, а исследования локализации кортикальных источников предоставляют подтверждающие данные о том, что мю-ритм связан с активностью в сенсомоторной коре у взрослых и младенцев [33, 34]. Учитывая перекрытие подавления мю-ритма как во время выполнения, так и во время наблюдения за действием, многочисленные исследования изучали нейронные корреляты восприятия действия у младенцев, фокусируясь на подавлении мю-ритма, и обнаружили свидетельства подавления мю-ритма во время наблюдения за действием в младенчестве [8, 35-40]. Более того, величина подавления мю-ритма во время наблюдения младенцами за действиями варьируется в зависимости от их владения выполнением действия [18, 41-45], времени, активно посвященного действию [18, 43], а также от воздействия младенцев через краткосрочное обучение действию [18, 43, 46]. Обучение, такое как освоение нового действия [22, 43] или краткое вмешательство родителей по поводу указывания [46], было показано как усиливающее подавление мю-ритма в младенчестве. В совокупности эти результаты проливают свет на нейрокогнитивные механизмы, участвующие в развитии восприятия действия. Тем не менее, измерение регионально-специфической нейронной активности дает ограниченное представление о том, как функциональные нейронные сети связаны во время восприятия действия. Когнитивные функции, включая восприятие действия, вероятно, опосредованы скоординированной активностью распределенных наборов сетей [47, 48]. В частности, различные наборы областей мозга, включая теменные, премоторные области и затылочно-височные сети, связаны с пониманием действий, а также с моторно-визуальным обучением [49, 50]. Таким образом, связь восприятия-действия может быть более сложной, чем изучалось ранее, включая несколько нейронных сетей, которые функционально связаны во время восприятия действия [51, 52].

В последнее время исследования нейронного зеркалирования у младенцев сместили внимание с активности мю-ритма, регистрируемой с центральных отведений, на изучение функциональной связности между местами записи [42, 53, 54]. Например, Дебатх и коллеги (2019) исследовали колебания в альфа-частотном диапазоне (6-9 Гц) и обнаружили, что сигнал от затылочных (отражающих визуальную активность) и центральных (отражающих моторную активность) электродов был более функционально связан, чем другие контрольные цепи, находящиеся на меньшем пространственном расстоянии (например, центрально-фронтальные, центрально-теменные) во время наблюдения за действиями схватывания (далее термин моторно-визуальная связность будет относиться к центрально-затылочной связности). В контролируемом внутрисубъектном дизайне Чунг и коллеги (2022) воспроизвели это открытие и обнаружили, что оно ограничивалось наблюдением за знакомыми действиями — при наблюдении за моторно незнакомым действием с использованием инструмента младенцы не проявляли большей моторно-визуальной связности. Эти результаты служат доказательством формирующегося паттерна связности при наблюдении за моторно знакомыми действиями в младенчестве. Продолжая это открытие, Коломер и коллеги (2023) исследовали относительную силу и специфичность моторно-визуальной связности и обнаружили, что она модулировалась опытом младенцев в действиях. То есть, младенцы, более компетентные в схватывании объектов, демонстрировали более высокие уровни моторно-визуального сопряжения по сравнению с общими уровнями функциональной связности по всему мозгу во время предвосхищения действия [54]. Эти выводы хорошо согласуются с теоретическими подходами, такими как сеть наблюдения за действиями (AON, Action Observation Network), которая предполагает, что наблюдение за действиями включает в себя несколько нейронных сетей, функционально связанных во время восприятия действия [27, 51, 52, 55-57]. Однако остаются важные вопросы о том, как со временем развиваются организация и распределение этих сетей, и усиливается ли их функциональная связность за счет увеличения моторного опыта и мастерства.

Таким образом, наблюдение за знакомыми действиями вызывает специфические функциональные связи между моторными и визуальными процессами у младенцев. Моторно-визуальная связность масштабируется с моторным развитием младенцев, предполагая, что по мере того, как младенцы приобретают навыки в новом моторном навыке, визуальные и моторные процессы функционально организуются во время наблюдения за действиями. Это также поднимает важный открытый вопрос: может ли обучение действию усилить уровень визуально-моторной связности, когда младенцы наблюдают, как другие люди выполняют это действие? Или требуются более длительные периоды опыта действия, чтобы вызвать изменения в специфических сетях мозга? Период между 10 и 12 месяцами жизни может быть особенно подходящим для изучения этих вопросов. К этому возрасту младенцы обычно имеют значительный опыт действий схватывания (например, начав примерно в 4-6 месяцев, что дает им около 6 месяцев опыта схватывания). В то же время они только начинают выполнять действия указывания. Следовательно, это идеальное время для исследования того, различается ли величина моторно-визуальной функциональной связности, когда младенцы наблюдают за действиями, с которыми у них больше опыта, такими как схватывание, по сравнению с действиями, с которыми у них относительно мало опыта, такими как указывание.

Текущее исследование

В текущем исследовании мы задались вопросом, демонстрируют ли младенцы в возрасте 10-12 месяцев моторно-визуальную связность при наблюдении за действиями схватывания и указывания, и варьируется ли моторно-визуальная связность при указывании в зависимости от объема опыта указывания. Мы повторно проанализировали данные ЭЭГ из исследования Сало и др. (2023), которое включало исследование интервенции указывания, направленное на увеличение воздействия указывания на младенцев. В предыдущем исследовании младенцы в возрасте 10-12 месяцев участвовали в двух лабораторных визитах с интервалом в один месяц, во время которых регистрировалась ЭЭГ, пока они наблюдали за указыванием и действиями схватывания (Рис. 1А). Между визитами родителей из экспериментальной группы поощряли ежедневно практиковать указывания со своими младенцами, в то время как родители из контрольной группы не получали никаких конкретных инструкций относительно указывания. Мы вычислили межканальную когерентность фаз (ICPC, Interchannel Phase Coherence), определяемую как согласованность разности фазовых углов между двумя кластерами каналов во времени или по пробам в заданном диапазоне частот [58] (см. Рис. 1С). Исследовательские вопросы и план анализа были предварительно зарегистрированы (https://osf.io/6sxv7/).

Конкретные исследовательские вопросы были следующими:

Вопрос 1. Связность, модулируемая моторной знакомостью

Наш первый вопрос заключался в том, демонстрируют ли младенцы в возрасте 10-12 месяцев более высокую центрально-затылочную связность (ICPCCO, ICPC Central Occipital) в альфа-частотном диапазоне (6-9 Гц) по сравнению с контрольными парами кластеров (т.е. центрально-фронтальной (ICPCCF, ICPC Central Frontal) и центрально-теменной (ICPCCP, ICPC Central Parietal)) во время наблюдения за действиями схватывания (с которыми у них был длительный опыт) и наблюдения за указыванием (который они начинают осваивать).

Вопрос 2. Связность, модулируемая опытом

Учитывая, что специализация моторно-визуальных связей была связана с моторным опытом схватывания [54], возможно, что вариации в опыте младенцев с указыванием повлияют на специализацию моторно-визуальных связей во время наблюдения за указыванием. Таким образом, мы стремились изучить, демонстрируют ли младенцы, которые классифицируются как указатели (по сравнению с не-указателями), и младенцы, прошедшие обучающую интервенцию (по сравнению с контрольной группой), более высокие уровни центрально-затылочной связности (ICPCCO) по отношению к глобальной связности по всему мозгу (ICPCWB, ICPC Whole Brain). В качестве разведывательного анализа мы также исследовали, какие кластеры пар связности напрямую изменяются в зависимости от обучающей интервенции между визитами.

Учитывая, что анализ схватывания в основном предназначался для воспроизведения предыдущих результатов, что разведывательный анализ был специально сфокусирован на различиях во время указывания в зависимости от интервенции, и что объединение условий существенно снизило бы статистическую мощность из-за ограниченного совпадения пригодных данных ЭЭГ между временными точками и условиями, мы решили проводить все запланированные анализы отдельно для каждого условия.

Результаты

Вопрос 1: Связность, модулируемая моторной знакомостью

Мы вычислили ICPC (с 1000 мс до 0 мс, привязанное к завершению действия) как при наблюдении за схватыванием, так и при указывании в частотном диапазоне 6–9 Гц для кластера пар электродов ICPCCO, ICPCCF и ICPCCP как в левом, так и в правом полушарии. Затем мы провели двухфакторный смешанный дисперсионный анализ (ANOVA) с внутрисубъектным фактором [полушарие (правое, левое)] и межсубъектным фактором [пара электродов (центрально-фронтальная, центрально-теменная, центрально-затылочная)] для схватывания (N=40) и указывания (N=42) независимо при Времени 1. Анализ выявил основное влияние пары кластеров (F(2, 80)=3.2, p=0.04; η²p = 0.07, что указывает на средний размер эффекта). С коррекцией сферичности мы обнаружили незначительное влияние пары кластеров (p=0.054). Последующие односторонние парные сравнения выявили, что ICPCCO (M=0.45, SE=0.01) было значительно выше, чем ICPCCP (M=0.42, SE=0.01; t(40)=2.478, p < 0.05) и ICPCCF (M=0.41, SE=0.01; t(40)=2.664, p < 0.05), что подтверждает предыдущие находки о том, что младенцы демонстрируют повышенную моторно-визуальную связность при наблюдении за действиями схватывания. Однако при наблюдении за указыванием не было обнаружено значимых эффектов основной пары кластеров (F(2, 82)=1.1, p=0.33; η²p=0.03), что указывает на отсутствие региональной специфичности моторно-визуальной связности при указывании. Отсутствие значимых взаимодействий и основных эффектов в указывании также указывает на отсутствие каких-либо различий между указателями и не-указателями по нормализованной ICPCCO (указатели: M=1.27, SE=0.10; не-указатели: M=1.23, SE=0.17; BF01=1.12; см. Рис. 3А). ANOVA не выявила значимого влияния статуса интервенции (p>0.559), полушария (p>0.711) или взаимодействия статуса интервенции и полушария (p>0.913). Не было свидетельств различий между обученной и контрольной группой по нормализованной ICPCCO (обученная: M=1.21, SE=0.10; контрольная: M=1.11, SE=0.11; BF01=1.04; см. Рис. 3B).

Разведывательный анализ: изменения в парах связности, модулируемые опытом

Для оценки пар связности, которые могли измениться в зависимости от опыта интервенции указывания на уровне всего мозга, мы изучили участников, предоставивших данные для обеих временных точек (Время 1 и Время 2). Этот подход позволил получить данные от 29 младенцев, 16 из которых находились в экспериментальной группе и 13 в контрольной. Мы применили статистику на основе сетей (NBS, Network Based Statistics) [59] к матрицам связности ([18x18] на участника) для выявления статистически значимых кластеров пар связности во времени, которые могут быть связаны конкретно с обучением (Рис. 1D). NBS идентифицировал кластер гиперсвязанных областей в экспериментальной группе (сравнение между Временем 1 и Временем 2; N значимых узлов = 9, N значимых ребер = 10, PFWE = 0.010). Связи, которые были повышены только в экспериментальной группе во Времени 2 по сравнению с Временем 1, находились в фронто-центрально-затылочных областях (Рис. 4), но кластеров в контрольной группе обнаружено не было. Мы также провели тот же анализ для каждого условия и времени наблюдения за схватыванием (экспериментальная: 16, контрольная: 12). Стоит отметить, что NBS не выявил никаких свидетельств различий в контрольной группе, а также никаких свидетельств различий при наблюдении за схватыванием. Это свидетельствует о том, что опыт интервенции указывания конкретно привел к изменениям во фронто-центрально-затылочной связности во время наблюдения за обученным действием, т.е. указыванием.

Обсуждение

В данном исследовании ЭЭГ мы изучали, как функциональная связность младенцев во время восприятия действий изменяется в зависимости от опыта действий в течение первого года жизни. В частности, мы оценили, была ли связность в альфа-диапазоне (6–9 Гц) между моторными и зрительными областями сильнее, чем в контрольных парах, при наблюдении за знакомыми (схватывание) и менее знакомыми (указывание) действиями. Мы также изучили, модулируется ли моторно-визуальная связность индивидуальными различиями в опыте указывания. Мы обнаружили повышенную моторно-визуальную связность по сравнению с контрольными парами при наблюдении за знакомым действием схватывания, но такого увеличения не обнаружили при наблюдении за указыванием или у младенцев, начинающих указывать. Важно отметить, что младенцы, прошедшие интервенцию указывания, продемонстрировали повышенную фронтальную моторно-визуальную связность во время наблюдения за указыванием, что потенциально отражает изменения, связанные с ранними стадиями освоения нового действия.

Во-первых, в соответствии с предыдущими исследованиями, мы обнаружили, что фазовая когерентность центрально-затылочных областей у младенцев в альфа-частотном диапазоне была выше, чем фазовая когерентность между областями с меньшим расстоянием, такими как центрально-теменные и центрально-фронтальные пары электродов, при наблюдении за знакомыми действиями схватывания [42, 53]. Другими словами, моторные (центральные) и зрительные (затылочные) области были функционально более связаны в этом частотном диапазоне по сравнению с их связями с другими областями мозга во время наблюдения за схватыванием. Однако мы не обнаружили свидетельств более сильного паттерна центрально-затылочной связности при наблюдении за указыванием. Как и в исследовании Чунга и коллег (2022), это может отражать дифференциальную координацию нейронных сетей при обработке моторно знакомых действий по сравнению с менее знакомыми, предполагая, что моторный опыт формирует эффективность и специфичность визуально-моторных сетей, поддерживающих понимание действий. Отсутствие специфичности в моторно-визуальном сопряжении при наблюдении за указыванием может быть результатом различий в объеме моторного опыта, который младенцы получили с схватыванием по сравнению с указыванием.

Наше открытие о более высокой моторно-визуальной координации при наблюдении за схватыванием в текущем исследовании, наряду с исследованиями Дебатх и др. (2019) и Чунга и др. (2022), подтверждает гипотезу о том, что нейронная активность, лежащая в основе обработки и кодирования действий других, может включать интеграцию функциональной связности между моторными и визуальными процессами. Предыдущие исследования также предоставили доказательства того, что сила и специфичность моторно-визуального сопряжения могут модулироваться опытом действий младенцев [54] и социальным контекстом [36]. Это согласуется с растущим числом исследований, подчеркивающих связи между моторными и визуальными сетями при обработке и кодировании действий [27, 55, 56]. Килнер и коллеги (2007) предполагают, что понимание действий может поддерживаться взаимной коммуникацией между зрительной и моторной корой и модулироваться предварительными знаниями наблюдателя, отражая попытку мозга минимизировать ошибки между наблюдаемым и ожидаемым. В соответствующем ключе, идеомоторная теория утверждает, что активный опыт и повторяющиеся случаи выполнения действия направляют обработку младенцами действий других, активируя их нейронные моторные представления, и тем самым направляя внимание на релевантную информацию [56]. За примерно 6 месяцев опыта схватывания младенцы получили множество возможностей наблюдать и переживать изменения в координации схватывания и его влиянии на объекты. С продолжительным опытом и практикой младенцы выполняют более стабильные и точные движения [60]. Таким образом, продолжительный опыт может укреплять эффективные связи релевантных областей, участвующих в обработке действий, играя роль в интеграции модуляции внимания и моторного исполнения.

Мы предположили, что экспериментальное манипулирование опытом указывания младенцев, а именно предоставление им интервенции «Укажи на успех» [61], приведет к увеличению моторно-визуальной связности во время наблюдения за указыванием. Однако в текущих данных мы не обнаружили свидетельств связи между опытом указывания и уровнем связности моторно-визуальных сетей. Мы приводим три возможных объяснения этого результата.

1. Отсутствие свидетельств связи между опытом указывания и моторно-визуальной связностью может быть связано с ограничением меры производства указывания младенцами. Было показано, что интервенция «Укажи на успех» увеличивает производство указывания младенцами, и поэтому мы предположили аналогичные эффекты и в этом исследовании. Однако прямой оценки компетентности в указывании после периода обучения не проводилось. Таким образом, хотя мы смогли выявить потенциальные эффекты обучения, мы не смогли напрямую исследовать, связана ли компетентность в производстве указывания с изменениями в связности. Таким образом, интервенция могла привести к интересной вариабельности в опыте указывания младенцев; однако мы могли быть ограничены в нашей способности уловить и связать производство указывания с функциональной связностью.
2. Для построения специфических и эффективных функциональных связей между моторными и зрительными областями может потребоваться более длительный опыт указывания. При начале освоения нового навыка могут возникать перекрестные связи по всему мозгу в попытке закодировать и обработать этот стимул [62]. Со временем более эффективные пути могут быть построены и укреплены благодаря мастерству, поскольку младенцы накапливают опыт в выполнении нового действия и предсказании его эффектов, а также в наблюдении и обработке тех же действий, выполняемых другими. Как таковая, обработка относительно нового действия, которое младенцы начинают изучать, например, указывания, может быть связана с общим увеличением связности по всему мозгу. Хотя мы не обнаружили свидетельств влияния опыта на специфические связи, мы обнаружили предварительные свидетельства из разведывательного анализа, что младенцы, участвовавшие в обучении, продемонстрировали повышенную общую связность (особенно между фронтальными, центральными и затылочными областями) по всему мозгу. Этот вывод был специфичен для наблюдения за указыванием и может рассматриваться как ранние стадии процесса обучения. Кроме того, наши результаты относительно более высокой моторно-визуальной связности по сравнению с соседними областями во время наблюдения за схватыванием могут отражать более поздние стадии обучения, в течение которых мозг сформировал эффективные и специфические пути обработки действий схватывания благодаря накоплению опыта схватывания. Эта гипотеза подтверждается эмпирическими данными из предыдущих исследований развития действий [63-67]. Текущее исследование поднимает вопрос о том, могут ли различные стадии обучения действиям быть связаны с дифференциальными изменениями в нейронных основах восприятия действий, модулируемых опытом.
3. Отсутствие эффектов опыта указывания на моторно-визуальное сопряжение может быть связано с присущими различиями между схватыванием и указыванием. Схватывание и указывание имеют сходства, поскольку оба являются физическими движениями рук, направленными на объекты, хотя важно признать разницу в намерениях, стоящих за действиями схватывания и указывания. Намерение действия, такого как схватывание, заключается во взаимодействии с физическим миром и внесении в него изменений. Однако жесты, такие как указывание, не имеют прямого воздействия на объект [68], а скорее обусловлены коммуникативным намерением. Жесты являются репрезентативными действиями, и цель — передать и сообщить информацию [69]. Следовательно, само по себе указывание бессмысленно как действие, если оно не понимается как содержащее информацию, основанную на коммуникативном намерении (например, «дай мне тот объект, до которого я не могу дотянуться») [70]. В этом смысле моторные и зрительные области могут быть функционально связаны во время наблюдения за действиями схватывания других, но для указывания важную роль могут играть лобные и височные области. Для лучшего понимания областей, активируемых при обработке указывания, которые позволят нам понять динамические сети, вовлеченные в восприятие указывания, потребуются методы, обеспечивающие лучшую пространственную локализацию, такие как фМРТ или фНИРС.

Будущие направления

Что касается связи между опытом действий и восприятием действий, было бы важно расширить и исследовать связь между мастерством указывания и функциональной связностью. Более конкретно, будущие исследования должны проверить, действительно ли компетентность младенцев в указывании связана с изменениями в глобальных уровнях фронтальной моторно-визуальной связности на начальных этапах освоения нового действия, и изменениями в функциональной моторно-визуальной связности при более длительном опыте. В соответствующем ключе, неясно, поддерживает ли функциональная связность понимание указывания. Поведенческие исследования сходятся во мнении, что развитие действий связано с изменениями в восприятии действий других и их реакцией на действия других. Однако еще предстоит изучить, может ли функциональная связность быть оценена как нейронный коррелят, лежащий в основе этого изменения в ассоциации мозга и поведения.

Еще одно важное направление для будущих исследований — это описание процесса и траектории того, «как» сети изменяются, становясь более структурированными и эффективными благодаря опыту. Как моторный опыт и обучение строят эффективные связи и как это связано с изменениями в общих связях по всему мозгу? Влияет ли это на связи конкретно при обработке «обученного» действия? С технологическими достижениями исследователи развития также могут использовать инновационные методы, которые позволяют сравнивать интерпретации с исследованиями взрослых по функциональной связности. Например, использование ЭЭГ, OPM-MEG или fNIRS и предоставление способов визуализации и количественного описания организации сети, т.е. графовой теории или дополняющих анализов, позволит интегрировать и интерпретировать предыдущие исследования взрослых по функциональной связности.

Заключение

В итоге, мы воспроизводим предыдущие исследования, показывающие повышенную моторно-визуальную связность у младенцев при наблюдении за действиями схватывания других по сравнению со связностью между другими областями. Мы не обнаружили таких регионально-специфических свидетельств при наблюдении за указыванием, хотя мы обнаружили предварительные свидетельства увеличения общей связности, особенно между фронтальными моторно-визуальными областями по всему мозгу младенца во время наблюдения за указыванием после интервенции указывания. Мы признаем, что может быть трудно оценить функциональные связи между релевантными областями при восприятии действий на начальных этапах освоения нового действия. Данное исследование подчеркивает необходимость изучения и документирования процесса, посредством которого активный опыт приводит к изменениям в функциональной связности, и того, генерируют ли опыт и мастерство специфические и эффективные пути через ключевые области мозга при восприятии действия. Тем не менее, наше исследование прокладывает путь для будущих исследований в области когнитивной нейронауки развития для изучения функциональных нейронных сетей и их влияния на социально-когнитивное развитие.

Методы

Участники

82 доношенных (≥ 37 недель гестации) младенца в возрасте от 10 до 12 месяцев (M=10 месяцев 23 дня, диапазон: 10м 1д - 12м 24д; 39 девочек, 42 мальчика) приняли участие в данном исследовании, которое включало два визита. Из них 72 (M=11 месяцев 29 дней, диапазон: 11м 1 день - 14м 15 дней) вернулись для измерения Время 2. Размер выборки для исследования Сало (2023) основывался на размере эффекта для обнаружения групповых различий в предыдущих исследованиях обучения с указыванием младенцев [77] и мю-ритмом взрослых (например, Cannon et al., 2014). Участники представляли относительно разнообразный расовый фон (62% белые, 15% испаноязычные, 11% чернокожие, 4% азиаты, 19% смешанной расы, и 4% не указали расу). У одного младенца (женского пола) была диагностирована задержка развития в ходе исследования, и он был впоследствии исключен из анализа, что дало выборку из 81 младенца, предоставившего только поведенческие или поведенческие и ЭЭГ данные либо во Время 1, либо во Время 2 (см. Таблицу 1 для окончательной выборки для каждого анализа на основе критерия включения ЭЭГ). Ожидаемый размер выборки, необходимый для обнаружения умеренного размера эффекта 0,25 при уровне значимости α=0,05 и мощности 0,9 в ANOVA с повторными измерениями, составляет 30. Критерии включения для участия в исследовании основывались на отчетах родителей и заключались в следующем: (а) ребенку было от 10 до 12 месяцев на момент первого визита, (б) ребенок не родился преждевременно, и (в) у ребенка не было потери слуха или известного состояния, которое могло бы повлиять на когнитивное развитие. Возрастной диапазон от 10 до 12 месяцев был выбран, поскольку именно в это время начинают появляться указательные жесты, в среднем [78].

Процедуры

Данное исследование было одобрено Комитетом по этике исследований Университета Мэриленда в Колледж-Парке (№ 312460), и все процедуры выполнялись в соответствии с соответствующими руководящими принципами и нормами. Все родители предоставили информированное письменное согласие от своего имени и от имени своего ребенка. Как показано на Рис. 1А, участники приняли участие в двух визитах (обозначаемых как Время 1 и Время 2) в лабораторию, примерно через месяц друг от друга (среднее время между визитами: 34,54 дня; диапазон: 27–67). Процедуры для двух лабораторных визитов (Время 1 и Время 2) были идентичными. Родители заполнили несколько опросников, сообщающих демографическую информацию об их семье, а во Время 1 родители также сообщили, начал ли их ребенок уже указывать, и если да, то в каком возрасте ребенок начал указывать. Младенцы участвовали в задаче ЭЭГ, предназначенной для измерения нейронной активности во время наблюдения за указыванием и действиями схватывания. В конце Время 1 семьи были случайным образом распределены либо в экспериментальную группу для получения интервенции «Укажи на успех» [61], либо в контрольную группу. Последующий визит в лабораторию Время 2 завершился после задачи на восприятие действий с использованием ЭЭГ.

Задача на восприятие действий с использованием ЭЭГ

Младенцы сидели на коленях у родителя перед черным деревянным кукольным театром. В начале задачи и каждой пробы занавес поднимался, чтобы показать ведущего и/или стимулы. Каждой пробе предшествовал 3-секундный период, в течение которого на сцене присутствовал разноцветный качающийся маятник. Во время наблюдения за пробами указывания занавес поднимался, чтобы показать ведущего, сидящего напротив младенца, с игрушкой, расположенной по центру сцены. Ведущий сначала привлекал внимание младенца, говоря: «Привет, малыш!», а затем смотрел на игрушку и одновременно указывал на нее. Проба заканчивалась, когда занавес опускался. Процедура наблюдения за схватыванием была такой же, за исключением того, что ведущий хватал игрушку, а не указывал на нее. Младенцам предъявлялось максимум 30 проб, или до 15 проб каждого типа, предъявляемых в случайном порядке (без повторения одного и того же типа пробы более двух раз подряд). На Сессии 1 младенцы участвовали в среднем в 8,57 пробах наблюдения указывания (SD=3,50, Диапазон: 2–15) и в среднем в 8,64 пробах наблюдения схватывания (SD=3,54, Диапазон: 1–15). На Сессии 2 младенцы участвовали в среднем в 8,88 пробах наблюдения указывания (SD=2,98, Диапазон: 0–15) и в среднем в 8,85 пробах наблюдения схватывания (SD=2,98, Диапазон: 0–15).

Тренировка «Укажи на успех»

Родители в экспериментальной группе получали интервенцию «Укажи на успех» [61]. Родителям показывали короткое образовательное видео, дополненное беседой и демонстрацией с экспериментатором, объясняющим важность указывания, и им рекомендовали чаще указывать со своими детьми. Затем родителей попросили практиковать указывания со своими детьми по 15 минут каждый день в течение следующего месяца, и им был предоставлен набор игрушек для помощи в этой практике. С семьями связывались по электронной почте (или по телефону, если они предпочитали) еженедельно, чтобы напомнить о практике указывания. Интервенция «Укажи на успех» задокументирована как наблюдающая увеличение как родительского, так и младенческого указывания. Родители в контрольной группе получили тот же набор игрушек для унесения домой, но не получали никакой конкретной информации относительно указывания. В период между первичным и последующим лабораторными визитами с родителями из контрольной группы связывались только один раз, чтобы напомнить о предстоящем визите. Родители в экспериментальной группе сообщали об указывании в среднем в 90% своих тренировочных дней (диапазон: 57%–100%), что соответствовало в среднем 27 дням (диапазон: 16–42 дня; SD=6,56). Сообщалось, что младенцы указывали в среднем в 63% дней тренировки, но этот показатель варьировался от никогда не указывали в течение всего тренировочного периода (0%) до указывания каждый день (100%). Это соответствовало в среднем 19 дням, в которые младенцы указывали в течение тренировочного периода (диапазон: 0–41; SD=11,15).

Статус указывания во время 1

Во Время 1 родители заполнили короткий опрос, спрашивающий, начал ли их младенец указывать и когда. Этот отчет родителей о детском указывании был использован в качестве индекса опыта указывания младенцев в начале исследования. Из 41 младенца, предоставившего пригодные данные ЭЭГ для наблюдения за указыванием во Время 1, 27 были классифицированы как указатели и 14 как не-указатели. Из 27 младенцев, которые начали указывать, средний возраст начала указывания составил 9,71 месяца (SD=1,16, Диапазон: 7–11,5).

Обработка и анализ данных

Видеокодировочный анализ

Видеозаписи, сделанные во время задачи на восприятие действий с использованием ЭЭГ, были закодированы для идентификации и синхронизации живых событий с непрерывной записью ЭЭГ. Два независимых кодера просматривали каждое видео в автономном режиме, кадр за кадром, чтобы определить событие, в котором ведущий завершил указывание или схватывание, которое затем использовалось для сегментации ЭЭГ. Для наблюдения за пробами схватывания кодеры определяли кадр, в котором ведущий завершил схватывание, определяемое как кадр, в котором пальцы ведущего полностью сомкнулись вокруг игрушки. Для наблюдения за пробами указывания кодеры определяли кадр, в котором ведущий завершил указывание, определяемое как кадр, в котором указательный палец был полностью вытянут, а рука прекратила свое движение вниз. Видео записывалось с частотой 30 кадров в секунду, что позволяло достичь точности кодирования в пределах приблизительно 33 мс. Межрейтинговое согласие в пределах 100 мс (примерно 3 кадра) было достигнуто в 98% проб указывания и 99% проб схватывания. Средние времена событий двух кодеров для проб, в которых младенец совершал какие-либо движения руками или хватанием, жесты или грубые двигательные движения, или в которых опекун вмешивался посредством движения, жеста или речи, были исключены из анализа.

Обработка данных ЭЭГ

ЭЭГ регистрировалась с помощью 128-канальной сети датчиков HydroCel Geodesic Sensor Net и сэмплировалась с частотой 500 Гц с использованием программного обеспечения EGI (Net Station v4.5.4; Electrical Geodesics, Inc., Eugene, OR; https://www.egi.com/). Значения импеданса для всех каналов ЭЭГ поддерживались ниже 100 кОм. Процедура предварительной обработки данных ЭЭГ следовала конвейеру Maryland analysis of developmental EEG (MADE), разработанному исследователями из Университета Мэриленда [79] (см. Рис. 1B). Записи были преобразованы и экспортированы в формат, совместимый с Matlab. Предварительная обработка (pre) данных ЭЭГ проводилась с использованием инструментария EEGLAB (v14.0.0) [80]. Предопределенный набор каналов (17, 38, 43, 44, 48, 49, 56, 63, 68, 73, 81, 88, 94, 99, 107, 113, 114, 119, 120, 121, 125, 126, 127, 128) были исключены из анализа, поскольку они расположены на внешнем кольце массива датчиков по бокам лица и сильно подвержены артефактам. Непрерывная ЭЭГ фильтровалась (0,5 Гц фильтр высоких частот и 50 Гц фильтр низких частот), а затем разлагалась с помощью ICA для идентификации артефактных компонентов посредством как автоматических, так и ручных процессов идентификации. После удаления артефактных компонентов данные были сегментированы на 2-секундные эпохи, окружающие интересующие события. Окно сегментации для обеих проб наблюдения составляло от 1500 мс до завершения схватывания или указывания до 500 мс после завершения схватывания или указывания (что принимается за 0 мс). Для удаления артефактов движения глаз применялся пороговый отбраковщик напряжения (± 250 мВ) на шести лобных каналах (электроды 1, 8, 14, 21, 25, 34). Тот же порог напряжения применялся ко всем другим каналам, и любые отбракованные каналы в каждой эпохе интерполировались свободными от артефактов данными окружающих каналов в пределах этой эпохи. Если более 10% каналов в эпохе были интерполированы, эта эпоха отбраковывалась. После отбраковки артефактов недостающие каналы интерполировались с использованием сферической интерполяции, как реализовано в EEGLAB. Чтобы снизить влияние проводимости объема (ложного загрязнения активности нейронных источников), мы применили трансформацию плотности тока (CSD, Current Source Density) с использованием инструментария CSD [81], который преобразует сигналы ЭЭГ в референтно-свободные формы волны. CSD улучшает пространственную локализацию и выделяет локальные пространственные особенности [58, 81]. Вся дальнейшая обработка и анализ проводились на данных, трансформированных CSD.

Несколько данных ЭЭГ были исключены до обработки из-за технических проблем (Время 1 N=11; Время 2 N=3) или из-за недостаточного количества проб для обработки, часто потому, что младенец перестал уделять внимание задаче (Время 1 N=5; Время 2 N=2), что привело к обработке данных от 65 младенцев во Время 1 и 67 во Время 2. После предварительной обработки участники исключались в каждом условии, если у них было менее 3 проб без артефактов. Это минимальное требование основано на предыдущих исследованиях мю-ритма ЭЭГ у младенцев [35, 53]. На Сессии 1, 42 младенца, соответствующих этим критериям, предоставили в среднем 5,45 проб наблюдения указывания без артефактов (Диапазон: 3–10), а 41 младенец, соответствующих этим критериям, предоставили в среднем 5,60 проб наблюдения схватывания (Диапазон: 3–11). На Сессии 2, 40 младенцев, соответствующих этим критериям, предоставили в среднем 5,08 проб наблюдения указывания (Диапазон: 3–10), а 42 младенца, соответствующих этим критериям, предоставили в среднем 5,07 проб наблюдения схватывания (Диапазон: 3–8). Из-за потери данных на этапах обработки ЭЭГ размеры выборок варьируются в зависимости от условия и временной точки. (См. Таблицу 1 для разбивки информации о включении участников).

Анализ связности

Анализ межканальной когерентности фаз

Межканальная когерентность фаз вычислялась как согласованность разности фазовых углов между двумя каналами (или кластерами электродов) по пробам, времени и частоте (Cohen, 2014). Она рассчитывалась следующим образом:

где n — количество проб для каждого времени и каждого частотного диапазона, { heta }_{j} и { heta }_{k} — фазовые углы на электроде j и электроде k соответственно, в момент времени t в альфа-частотном диапазоне (6–9 Гц). Термин {e}^{i} получен из формулы Эйлера и представляет собой комплексное полярное представление разницы фазовых углов между двумя сигналами. Вычитание фазовых углов позволяет нам оценить относительную фазовую согласованность между сигналами во времени, что является центральным для мер связности на основе когерентности. Усреднение абсолютных фазовых углов по пробам не было бы осмысленным из-за полярного представления фазовых данных, что может привести к вводящим в заблуждение значениям. Значение ICPC (диапазон: 0–1) ближе к 1 интерпретируется как большая синхронизация между двумя кластерами, на основе того, что когда нейронные сети функционально связаны, время их колебательных процессов синхронизируется по фазе [58, 82].

Для исследования силы связности между центральными (моторными) и затылочными (зрительными) областями во время наблюдения за действиями мы измеряли связность в центрально-затылочных кластерах по отношению к соседним кластерам, чтобы сравнить паттерны связности при наблюдении за схватыванием и указыванием. По словам Коэна (2015), если возникает ложная связность из-за проводимости объема, кластеры, расположенные близко друг к другу, должны демонстрировать более сильные значения связности. Следовательно, если наблюдается более сильная связность между кластерами электродов, находящимися на большем пространственном расстоянии, мы можем сделать вывод, что связность подлинная, а не результат проводимости объема. Используя этот подход, Дебатх и коллеги (2019) исследовали и сравнили кластеры электродов, различающиеся по расстоянию: центрально-затылочные (ICPCCO), центрально-фронтальные (ICPCCF) и центрально-теменные (ICPCCP) (см. Рис. 1С). Была обнаружена более высокая связность в ICPCCO по сравнению с другими кластерами с меньшим межрегиональным расстоянием, что предполагает, что центральные и затылочные области функционально связаны во время восприятия действия. Чунг и коллеги (2022) воспроизвели этот паттерн для действий схватывания, но не во время наблюдения за незнакомым действием с использованием инструмента. Чтобы исследовать формирующиеся паттерны моторно-визуальной связности при восприятии действия, модулируемые знакомством и опытом, мы вычислили ICPC по пробам между кластерами каналов для ICPCCO, ICPCCF и ICPCCP как в левом (C3–F3, C3–P3, C3–O1), так и в правом (C4–F4, C4–P4, C4–O2) полушарии (см. Дополнительную таблицу 1), как в исследовании Дебатх и др. (2019) и Чунга и др. (2022). (См. Дополнительные материалы S2 и Дополнительный рис. 2 для коэффициентов внутриклассовой корреляции между ICPC и индексом фазовой задержки (PLI, Phase Lag Index). Мы провели анализы внутриклассовой корреляции между ICPC и PLI, учитывая, что PLI уменьшает влияние нулевой фазовой связности и минимизирует эффекты проводимости объема. Результаты демонстрируют превосходную надежность, тем самым поддерживая достоверность ICPC.)

Специализация центрально-затылочной сети

Учитывая, что сила глобальной функциональной связности по всему мозгу изменяется в процессе развития [48, 83], важно учитывать уровни глобальной функциональной связности при измерении специфических мозговых связей. В этом смысле нормализация центрально-затылочной связности по отношению к глобальной общемозговой связности (ICPCWB) оказалась полезной для выявления специализированных сетей восприятия действий в развивающемся мозге и индивидуальных различий, основанных на опыте действий [54]. В соответствии с этим, здесь мы нормализовали связность моторно-визуальной сети по отношению к глобальным уровням общемозговой связности. В частности, мы вычислили ICPC по пробам между каждой парой электродов, что привело к получению матрицы смежности 104 × 104 на участника, условие, частоту интереса и время. Затем матрицы смежности усреднялись по частотам в пределах интересующего частотного диапазона и организовывались в 18 кластеров электродов (Дополнительная таблица 2) для получения связности, охватывающей области по всей коже головы. Далее, ICPCWB вычислялся для каждой временной точки, участника и условия как среднее значение связности всех пар кластеров. Затем мы нормализовали ICPCCO по отношению к ICPCWB соответствующего участника. Нормализация рассчитывалась как отношение связности между зрительными и моторными областями к общемозговой связности: 10*log10(ICPCCO / ICPCWB). Значение 0 указывало бы на одинаковый уровень связности между парой кластеров и ICPCWB. Значения выше 0 указывали бы на большую связность в центрально-затылочном кластере, тогда как значения ниже 0 указывали бы на меньшую связность по отношению к ICPCWB. Этот подход использовался для ответа на Вопрос 2.

Разведывательный анализ: изменения в парах связности, модулируемые опытом

Статистика на основе сетей (NBS) использовалась для выявления статистически значимых различий в функциональной связности при контроле множественных сравнений (Рис. 1D). Во-первых, массовые унивариантные тесты (например, t-тесты) выполнялись для каждого соединения, чтобы оценить интересующий эффект. Первичный порог (односторонний, p < 0.001) применялся к полученным статистикам тестов для выявления соединений выше порога. Затем NBS идентифицировал связанные компоненты графа, состоящие из соединений (т.е. называемые ребрами в NBS) [59, 84]. Размер каждого компонента определялся количеством ребер, которое он содержал. Непараметрический тест перестановок (5000 перестановок) использовался для генерации нулевого распределения максимального размера компонента при нулевой гипотезе для проверки статистической значимости. Исправленное значение p присваивалось каждому наблюдаемому компоненту на основе этого нулевого распределения, при этом значимость определялась при p < 0.01 (семейная коррекция ошибки). По сравнению с традиционными методами коррекции множественных сравнений, такими как ложнообнаруженный уровень, NBS обеспечивает большую чувствительность, когда эффекты распределены по взаимосвязанным подсетям.

Статистические анализы (пакеты: ez [85]) и визуализации (пакеты: ggplot2 [86]) проводились с использованием языка программирования R (R Core Team, 2021).

Ссылки

Загрузить ссылки

Финансирование

Данное исследование было поддержано грантом Национального института детского здоровья и развития Юнис Кеннеди Шрайвер (P01HD064653) Натану А. Фоксу и Аманде Л. Вудворд, а также грантом Thrasher Research Fund (Early Career Award) Хэрин Чунг.

Информация об авторах

Авторы и их учреждения

• Отделение психологии, Факультет социальных наук, Чикагский университет, Чикаго, Иллинойс, США
• Хэрин Чунг, Марк Коломер и Аманда Л. Вудворд
• Отделение развития медицины, Бостонская детская больница, Бостон, Массачусетс, США
• Хэрин Чунг
• Гарвардская медицинская школа, Бостон, Массачусетс, США
• Хэрин Чунг
• Институт изучения мозга, познания и поведения Дандерса, Университет Радбауда, Неймеген, Нидерланды
• Марлене Майер
• Отдел развития ребенка и поведения, Национальный институт детского здоровья и развития Юнис Кеннеди Шрайвер, Национальные институты здравоохранения, Бетесда, США
• Вирджиния К. Сало
• Отделение развития человека и количественных методологий, Университет Мэриленда, Колледж-Парк, Мэриленд, США
• Натан А. Фокс

Вклад авторов

H.C.: Концептуализация, Методология, Формальный анализ, Визуализация, Написание — первоначальный проект. M.C.: Методология, Написание — обзор и редактирование. M.M.: Интерпретация, Написание — обзор и редактирование. V.C.S.: Сбор данных, Исследование, Написание — обзор и редактирование. N.A.F.: Получение финансирования, Руководство, Написание — обзор и редактирование. A.L.W.: Получение финансирования, Руководство, Написание — обзор и редактирование. Все авторы просмотрели рукопись.

Корреспондирующий автор

Корреспонденция по адресу:
Хэрин Чунг.

Декларации об этике

Конфликтующие интересы

Авторы заявляют об отсутствии конфликтующих интересов.

Заявление об этическом одобрении

Данное исследование было рассмотрено и одобрено Институциональным наблюдательным советом Университета Мэриленда (№ 312460).

Дополнительная информация

Издательское примечание Springer Nature сохраняет нейтралитет в отношении территориальных претензий в опубликованных картах и институциональной принадлежности.

Дополнительная информация

Дополнительная информация.

Права и разрешения

Открытый доступ Этот материал лицензирован в соответствии с Международной лицензией Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0, которая разрешает любое некоммерческое использование, распространение, демонстрацию и воспроизведение в любых средствах и форматах, при условии, что вы отдаете должное авторство первоначальным авторам и источнику, предоставляете ссылку на лицензию Creative Commons и указываете, были ли внесены изменения. По данной лицензии вы не имеете права распространять адаптированный материал, производный от этой статьи или ее частей. Изображения или другие материалы третьих лиц, включенные в эту статью, включены в лицензию Creative Commons статьи, если иное не указано в кредитной строке к материалу. Если материал не включен в лицензию Creative Commons статьи, и предполагаемое использование не разрешено законодательством или превышает разрешенное использование, вам необходимо получить разрешение непосредственно от правообладателя. Чтобы просмотреть копию этой лицензии, посетите http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/.

Репринты и разрешения

Об этой статье

Цитировать эту статью
Chung, H., Colomer, M., Meyer, M. et al. Experience shapes functional connectivity during action observation in the first year of life. Sci Rep 15, 36353 (2025). https://doi.org/10.1038/s4159802520171x

Скачать цитирование

Получено: 14 февраля 2025 г.
Принято: 12 сентября 2025 г.
Опубликовано: 17 октября 2025 г.

DOI: https://doi.org/10.1038/s4159802520171x

Поделиться этой статьей
Любой, с кем вы поделитесь по следующей ссылке, сможет прочитать этот контент:
Получить ссылку для общего доступа
Извините, ссылка для общего доступа в настоящее время недоступна для этой статьи.
Копировать ссылку для общего доступа в буфер обмена.

Предоставлено инициативой Springer Nature SharedIt по обмену контентом.

Ключевые слова
Младенец, Восприятие действий, Опыт действий, ЭЭГ, Функциональная связность.