Влияние знакомства на заразность зевания у мартышек

Заразительное зевание: Эволюция социального поведения

Спонтанное зевание — это древний эволюционный признак, который встречается у различных групп позвоночных. Его функции многообразны и зависят от контекста, связывая как физиологические, так и поведенческие аспекты жизни. Заразительное зевание (ЗЗ), то есть способность зевать в ответ на зевание других, является более поздним эволюционным феноменом. Согласно последним исследованиям, ЗЗ может играть адаптивную социальную роль, способствуя синхронизации поведения, выравниванию настроения и повышению бдительности. Экспериментальные и наблюдательные данные свидетельствуют о том, что социальность и сотрудничество являются ключевыми факторами, способствующими эволюции ЗЗ у различных таксонов.

ЗЗ может возникать и между особями разных видов, что указывает на определенную гибкость лежащих в его основе механизмов. Знакомство между взаимодействующими субъектами, по-видимому, играет роль в модуляции заразности стимулов. Существует активная дискуссия о причинах такой модуляции: эмоциональная близость или внимание.

Эмоциональная близость против внимания

Ключевые подсказки, поддерживающие связь между зеванием и эмоциональным заражением (строительный блок эмпатии), поступают из психологических исследований. Люди, более восприимчивые к заразительному зеванию, лучше справляются с выводами о ментальных состояниях и демонстрируют меньше шизотипических черт. Кроме того, при воздействии стимулов, связанных с зеванием или контрольных, у людей с высоким уровнем эмпатии наблюдалась повышенная активность в зонах мозга, связанных с эмпатией. Гипотеза эмоциональной предвзятости предполагает, что степень эмоциональной вовлеченности с первым зевающим отражает восприимчивость наблюдателя к ответу зеванием. С другой стороны, гипотеза внимания предполагает, что ЗЗ просто связано с более высоким уровнем социального внимания, которое наблюдатели уделяют более релевантным субъектам (например, знакомым или доминирующим).

Более поздние исследования показали, что люди с высоким уровнем психопатических черт, связанных со сниженной аффективной эмпатией, также демонстрировали низкий уровень ЗЗ, причем реакция зевания не зависела от уровня внимания. Хотя этот дуалистический подход присутствует в литературе, эти два аспекта трудноразличимы, поскольку, вероятно, и внимание, и аффективные процессы играют роль в модуляции ЗЗ.

Знакомство и родство как факторы риска

Независимо от вышеупомянутых проксимальных факторов, лежащих в основе модуляции ЗЗ, несколько исследований показывают, как принадлежность и родство увеличивают восприимчивость к зеванию других у различных видов. В то же время имеющиеся данные не всегда однозначны: разные примеры социальной близости не влияют на ЗЗ. Виды с низкой аффилиацией и/или высокой степенью внутригрупповой конкуренции, по-видимому, не демонстрируют ЗЗ. Более того, в то время как ксенофильные виды демонстрируют сходные уровни ЗЗ по отношению к знакомым и незнакомым особям, ксенофобные виды демонстрируют заражение строго по отношению к членам внутригруппы. Другим фактором, влияющим на распределение ЗЗ, является пол взаимодействующих субъектов, особенно у тех видов, где связи зависят от пола (например, бонобо, волки). В частности, самки волков демонстрировали более быструю реакцию зевания при сильной связи с первым зевающим, в то время как у самцов такой разницы не обнаружено.

Исследование заразного зевания у мартышек

В данном исследовании ставится цель изучить влияние знакомства на внутривидовое и межвидовое ЗЗ у мартышек, поскольку данные по этим взаимосвязанным аспектам у нечеловекообразных приматов отсутствуют. Заполнение этого пробела необходимо для правильного понимания эволюционных аспектов феномена. В качестве модельного объекта выбрана краснолицая мартышка (Cercocebus torquatus) — вид с ярко выраженным половым диморфизмом, обитающий в группах с переменным числом самцов и самок, характеризующийся динамикой расщепления-слияния. Несмотря на наличие четких иерархий в социальных группах, доминантные отношения, как правило, ослаблены, что предсказывает определенный уровень толерантности. C. torquatus обладает богатым репертуаром визуальных сигналов с разнообразными типами зевания. Особенности их социальной жизни и вариабельность исполнения зевания делают этот вид ценным кандидатом для проверки гипотез о проксимальных факторах, ведущих к ЗЗ.

Методология исследования

Для достижения поставленной цели мартышкам были показаны видеостимулы от знакомых и незнакомых особей трех видов: краснолицей мартышки, человека и павиана гамадрила. В протоколе также учитывалась вероятность восприятия стимула (т.е. как долго субъекты смотрели фронтально на экран), а также уровень тревожности субъектов при воздействии различных стимулов (т.е. самонаправленное поведение), поскольку оба фактора могут выступать в качестве искажающих факторов для ЗЗ и его модуляции.

Гипотезы исследования

• Гипотеза 1: Если ЗЗ чувствительно к филогенетической близости между взаимодействующими субъектами, то мартышки будут более восприимчивы к зеванию сородичей и павианов гамадрилов, чем к зеванию людей.
• Гипотеза 2: Если ЗЗ модулируется предыдущим опытом (т.е. знакомством) между взаимодействующими субъектами, то мартышки будут более восприимчивы к зеванию знакомых мартышек и людей, чем к зеванию незнакомых особей.

Экспериментальная часть

Участники и стимулы

В исследовании приняли участие 17 взрослых краснолицых мартышек (10 самцов, 7 самок), содержащихся в Station Biologique de Paimpont (Университет Ренна 1). Животные содержались в вольерах с внутренними и внешними пространствами и жили группами с разным составом. Экспериментальные сессии проводились во внутреннем вольере.

Видеостимулы демонстрировали три разных вида (краснолицые мартышки, люди и павианы гамадрилы). Были созданы видео с зеванием (Yawn) и контрольные видео (Control), изображающие незнакомых павианов гамадрилов, а также незнакомых/знакомых мартышек и людей. Всего получилось 10 видеостимулов для каждого испытуемого:

• Незнакомые мартышки (Control/Yawn)
• Знакомые мартышки (Control/Yawn)
• Незнакомые люди (Control/Yawn)
• Знакомые люди (Control/Yawn)
• Павианы гамадрилы (Control/Yawn)

Павианы гамадрилы считались совершенно незнакомыми для испытуемых. Видео были без звука, продолжительностью 5 минут, состояли из 2 чередующихся видео, изображающих 2 разных индивидуумов. Каждое 5-минутное видео содержало 55 случаев зевания. Видео с мартышками были сняты в Station Biologique de Paimpont, а видео с павианами — в зоопарке Hellabrunn. Видео с людьми были записаны с участием девяти добровольцев. Только 65 из 85 случаев зевания, оцененных выше 5 баллов по шкале «реальное зевание», были использованы.

Знакомые мартышки — это те, с кем испытуемые жили вместе или в соседних клетках в течение последних 5 лет. Знакомые люди — это смотрители, ежедневно взаимодействовавшие с животными более 1 года. В видео с зеванием были представлены самцы разных возрастов, как взрослые, так и молодые, с разной степенью открытия рта, ориентацией лица и фоном. Все зевания выполнялись в расслабленных условиях.

Для всех трех видов, использованных в качестве стимулов, каждое контрольное видео включало два чередующихся видео с теми же 2 индивидуумами, которые были показаны в видео с зеванием. Видео, использованные для двух условий (зевание/контроль), были извлечены из одного и того же исходного видео. Таким образом, в обоих случаях индивидуумы имели идентичную ориентацию тела, контекст и фон, единственное отличие заключалось в том, что в контрольных видео они жевали или открывали/закрывали рот без зевания.

Видеостимулы, изображающие три разных вида, были подготовлены максимально стандартизированными. Мартышки и павианы были сняты в своих вольерах, люди — в различных зонах с переменным освещением, ориентацией головы и долей тела, чтобы сделать стимулы сопоставимыми по качеству изображенного зевания.

Процедура эксперимента

Перед экспериментальными сессиями проводился двухэтапный период привыкания: 1) снижение неофобии к оборудованию (5 часов присутствия выключенного экрана во внутреннем вольере) и 2) повышение комфорта животных при просмотре изображений на экране (5 часов просмотра нейтральных изображений окружающей среды без людей или животных).

Каждая экспериментальная сессия длилась 10 минут: 2 минуты — пустой экран (предварительный стимул), 5 минут — видеостимул, и 3 минуты — пустой экран (постстимул, для учета задержки реакции).

10 стимулов (незнакомые и знакомые мартышки (Control/Yawn), незнакомые и знакомые люди (Control/Yawn), павианы гамадрилы (Control/Yawn)) случайным образом предъявлялись в два временных интервала (утро и день). Каждая особь имела 5 сессий утром и 5 днем (случайное разделение, не более одной сессии в день на особь). Порядок предъявления 5 стимулов каждому испытуемому в разные дни также был рандомизирован.

Учитывая, что зевание, выполняемое особями вне вольера, могло быть видимо испытуемым, регистрировалось все зевание и точное время его возникновения (Outside Yawns).

Анализ данных и результаты

Анализ видео и статистика

При анализе видеозаписей сессий фиксировалось наличие/отсутствие зевания (Yawn Response, YR) и время, в течение которого испытуемый смотрел фронтально на экран во время просмотра видеостимула (Frontal Looking, FL). Также регистрировалось самонаправленное поведение (Self-Directed Behaviors, SDB — царапанье, самоуход, тряска головой), считающееся хорошим индикатором тревожности у приматов.

Для оценки влияния различных переменных на частоту FL и SDB были использованы линейные смешанные модели. Для оценки влияния переменных на YR применялась обобщенная линейная смешанная модель.

Анализ был разделен на два этапа:

1. Модельный набор 1: Влияние вида на незнакомых субъектов (Гипотеза 1).
2. Модельный набор 2: Влияние знакомства на субъектов (Гипотеза 2).

Во всех моделях личность испытуемого включалась как случайный фактор.

Результаты Модельного набора 1

• FL (фронтальный взгляд): Субъекты больше смотрели на видео с сородичами, чем на видео с людьми и павианами. Самцы смотрели на экран дольше, чем самки.
• SDB (самонаправленное поведение): Время, затраченное на SDB, было низким, что позволило исключить SDB из дальнейшего анализа YR.
• YR (реакция зевания): Вероятность YR была примерно в три раза выше в условиях зевания (Yawn) по сравнению с контрольными (Control). Самцы зевали чаще, чем самки. Вид животного на видео (сородич, человек, павиан) и скорость фронтального взгляда не влияли на вероятность YR.

Вывод по Модельному набору 1: Испытуемые демонстрировали внутривидовое и межвидовое ЗЗ, но гипотеза о филогенетической близости не была подтверждена, поскольку реакция на зевание не зависела от вида. Самцы были более склонны к зеванию, чем самки.

Результаты Модельного набора 2

• FL (фронтальный взгляд): Испытуемые больше смотрели на видео с незнакомыми, чем со знакомыми особями, и на видео с зеванием по сравнению с контрольными. Самцы смотрели на экран дольше, чем самки. Сородичи вызывали более высокий фронтальный взгляд, чем люди.
• SDB (самонаправленное поведение): Показатели SDB были низкими, что позволило исключить их из анализа YR.
• YR (реакция зевания): Вероятность YR была более чем в 16 раз выше в условиях зевания (Yawn) по сравнению с контрольными (Control). Самцы зевали чаще, чем самки. Вероятность зевания была более чем в два раза выше при предъявлении знакомых, чем незнакомых особей. Все испытуемые мартышки зевали в ответ на зевание знакомых особей. Скорость фронтального взгляда и вид животного (сородич или человек) не влияли на вероятность YR.

Вывод по Модельному набору 2: Знакомство является ключевым фактором, модулирующим ЗЗ как внутривидово, так и межвидово. Знакомые стимулы зевания (как от мартышек, так и от людей) вызывали более сильную реакцию зевания.

Обсуждение

Исследование показало, что краснолицые мартышки чаще зевали в ответ на видео с зевающими особями, чем на контрольные видео, демонстрируя таким образом заразительное зевание. Самоотносительное поведение (SDB), являющееся индикатором тревожности, не зависело от рассматриваемых факторов, что исключает возможность того, что реакция зевания (YR) была побочным продуктом тревожности. Это противоречит результатам других исследований, где восприятие стимулов зевания приводило к увеличению как YR, так и SDB.

Реакция зевания (YR) не зависела от времени фронтального взгляда (FL), что предполагает, что вероятность реагирования на зевание в данном виде не может быть просто объяснена количественным восприятием стимула (например, как долго он воспринимается). Реакция зевания у самцов была выше, чем у самок, независимо от вида и условий видеостимула. Более высокая склонность самцов к спонтанному зеванию не является неожиданной для приматов с выраженным половым диморфизмом по размеру клыков. Важно отметить, что эффект состояния «зевания» в повышении вероятности зевания не различался между полами.

Внутривидовое и межвидовое заразное зевание

Животные продемонстрировали схожие уровни восприимчивости к зеванию как сородичей, так и представителей других видов, что подтверждает как внутривидовое, так и межвидовое ЗЗ. Мартышки дольше смотрели на видео с сородичами, чем с представителями других видов, что, вероятно, связано с большей социально-экологической значимостью для приматов, выращенных матерями, необходимость тщательно отслеживать членов своей собственной группы. Отсутствие возможности использовать айтрекинг (eye-tracking) не позволяет сделать окончательные выводы о состоянии внимания испытуемых. Однако можно с уверенностью предположить, что чем дольше животные смотрели фронтально на экран, тем выше вероятность того, что они действительно смотрели на изображенную особь.

Модуляция знакомством

Исследование предоставило важную информацию о феномене ЗЗ у мартышек. Когда в игру вступает фактор знакомства, наблюдаются самые высокие показатели ЗЗ. Действительно, по сравнению с незнакомыми аналогами, как знакомые мартышки, так и люди, зевающие на видео, вызывали более высокую YR у испытуемых, и это наблюдалось как у самцов, так и у самок. Эта повышенная восприимчивость к знакомому зеванию не была явно связана с более высокой вероятностью восприятия знакомого стимула, поскольку мартышки проводили больше времени, фронтально глядя на незнакомых, а не на знакомых особей. Это может быть связано с потенциальными адаптивными последствиями при столкновении с новыми стимулами.

Сравнение с другими исследованиями

В исследовании шимпанзе сообщалось о предвзятой заразности, связанной со знакомством, только по отношению к сородичам, но не к людям. В отличие от этого, в данном исследовании краснолицые мартышки не только были восприимчивы к зеванию сородичей и людей, но и демонстрировали сопоставимую предвзятость знакомства по отношению к обоим видам. Эти данные представляют собой первое доказательство у млекопитающих модуляции ЗЗ знакомством, действующей как на внутривидовом, так и на межвидовом уровне.

Адаптивная ценность

Последние данные свидетельствуют о том, что склонность имитировать членов своей группы благоприятствовала естественному отбору для повышения поведенческой синхронизации, что является основой выживания и повышения индивидуальной приспособленности. Например, ЗЗ у львов приводит к более высокой вероятности согласования социальных действий, лежащих в основе кооперативной охоты, ухода за потомством и защиты территории. Возможна гипотеза, что естественная склонность к поведенческому заражению от членов группы может распространяться на знакомых представителей других видов в условиях, допускающих межвидовые взаимодействия (например, в неволе).

Заключение

В заключение, у мартышек ЗЗ социально модулируется не только на внутривидовом, но и на межвидовом уровне, что позволяет предположить, что филогенетическая близость взаимодействующих субъектов недостаточна для объяснения феномена. Другие факторы, такие как социальные особенности вида (например, социальная система, предпочтительные отношения, внутригрупповая конкуренция) и онтогенетические пути каждой особи (например, условия воспитания, возможности раннего опыта, степень пластичности в формировании связей), должны быть приняты во внимание для полного объяснения склонности к ЗЗ и его модуляции с адаптивной точки зрения.